Джон Фрэнсис Теффт родился в 1949 году в городе Мэдисон, штат Висконсин. В 1971 году окончил Университет "Маркетт" (Милуоки, Висконсин), в 1978 году — Джорджтаунский университет в Вашингтоне (специальность — "история").
На дипломатической службе с 1972 года. Работал на различных дипломатических должностях в Венгрии, Израиле, был военно-политическим советником в посольстве США в Италии. В 1985 году входил в состав делегации США на переговорах по Договору о сокращении стратегических наступательных вооружений (СНВ-1). В 1989 году стал заместителем директора отдела Госдепа по делам СССР (позже России и СНГ), в 1992-м — директором отдела по делам Северной Европы. В 1996-1999 годах служил заместителем главы американской дипмиссии в Москве, в том числе в роли временного поверенного в России (до сентября 1997 года). В 2000 году возглавил посольство США в Литве. С 2003 года — советник по международным делам в колледже при вашингтонском Университете национальной обороны. С 2004 года работал заместителем помощника госсекретаря по делам Европы, отвечал за отношения с Россией, Украиной, Белоруссией и Молдавией. В 2005 году назначен послом США в Грузии. С ноября 2009 года возглавлял американскую дипмиссию на Украине. Сложил полномочия в июле 2013 года после назначения новым послом Джеффри Пайетта.
Женат, две дочери. За работу в Москве отмечен наградой Госдепа (1999).