16 июля 1997 года на базе ряда ведомств — Федерального управления специального строительства при правительстве РФ, Федерального специализированного управления по строительству в восточных районах РФ, Главного военного эксплуатационно-восстановительного управления Госкомитета связи и Центрального управления военно-строительных частей при Министерстве по атомной энергии — была создана Федеральная служба специального строительства (Росспецстрой).
30 апреля 1998 года президент упразднил Росспецстрой, 4 февраля 1999 года было образовано Федеральное управление специального строительства при Госкомитете РФ по строительной, архитектурной и жилищной политике (Спецстрой РФ). 27 августа того же года управление было преобразовано в Федеральную службу специального строительства при правительстве РФ. 20 мая 2000 года ведомство переименовали в Федеральную службу специального строительства РФ, напрямую подчинив президенту. 9 марта 2004 года служба была преобразована в агентство.
С января 2012 года в рамках президентского поручения начался перевод штата ведомства с военной на гражданскую основу. В апреле произошла реорганизация ведомства: 114 предприятий, 142 филиала и 4 госучреждения при Спецстрое были преобразованы в 7 главных управлений и 18 ФГУПов, состоящих при агентстве по настоящее время.
В феврале 2016 года директор агентства Александр Волосов сообщил, что по итогам 2015 года предприятия агентства ушли с рынка строительства жилья, объектов соцкультбыта и сосредоточились на строительстве спецобъектов Минобороны. Тогда же было заявлено, что количество подведомственных ФГУПов сократится до девяти.